Количественный анализ электроэнцефалографии у амбулаторных пациентов с психосоматическими проявлениями после COVID-19
НОВЫЕ ТЕХНОЛОГИИ В МЕДИЦИНЕ
Аннотация
Введение.Электроэнцефалографию рассматривают как наиболее важный инструмент для оценки пространственно-временных особенностей электрической активности мозга при обследовании пациентов с неврологическими проявлениями COVID-19, особенно при проявлении энцефалопатии, судорог и эпилептического статуса.Цель исследования— выделить различные паттерны электроэнцефалограммы, характерные для группы пациентов, перенесших COVID-19, при визуальном анализе электроэнцефалограммы и с помощью количественных методов — спектрального и когерентного анализа, оценить возможные очаговые изменения.Материалы и методы.Регистрировали электроэнцефалограмму 125 амбулаторных пациентов в возрасте от 16 до 68 лет, находящихся под наблюдением в психоневрологическом диспансере с COVID-19 в анамнезе и психосоматическими жалобами на момент обследования. Контрольную группу составили 45 здоровых испытуемых.Результаты.Данные регистрации и анализа электроэнцефалограммы были разделены на три типа паттернов: полиморфная низкочастотная активность; низкочастотная полиморфная активность с преобладанием медленных волн (дельта- и тета-диапазоны);высокочастотная электроэнцефалограммас доминантой в бета-1-диапазоне.Выводы.Отмечено формирование очаговых изменений медленноволнового характера с характерной локализацией в правой височной области у 20% пациентов. Индекс корреляции в альфа-диапазоне стабилен для электроэнцефалографии контрольной группы, где у 90% испытуемых коэффициенты корреляции в альфа-диапазоне были более 0,6. Напротив, среди пациентов наблюдалась полиморфная картина, стабильные показатели с коэффициентом более 0,6 для всех изученных связей как между полушариями, так и внутри полушарий были зарегистрированы только в 25% случаев. При анализе коэффициентов когерентности у пациентов отмечены более высокая стабильность межполушарных связей и различные вариантыослабления связейвнутри полушарий, которые часто носят зеркальный характер.
Библиографические ссылки
1. De Stefano P., Nencha U., De Stefano L. et al. Focal EEG changes indicating critical illness associated cerebral microbleeds in a Covid-19 patient. Clin Neurophysiol Pract. 2020;5:125–129. https://doi.org/10.1016/j.cnp.2020.05.004.
2. Hameed S., Saleem S., Sajjad A., Fahim Q., Wasay M., Kanwar D. Spectrum of EEG Abnormalities in COVID-19 Patients. J Clin Neurophysiol. 2024;41(3):245–250. https://doi.org/10.1097/WNP.0000000000000964.
3. Manganotti P., Iscra K., Furlanis G., Michelutti M., Miladinović A. et al. Mapping brain changes in post-COVID-19 cognitive decline via FDG PET hypometabolism and EEG slowing. Sci Rep. 2025;15(1):23141. https://doi.org/10.1038/s41598-025-04815-6.
4. Nagy B., Protzner A.B., Czigler B., Gaál Z.A. Resting-state neural dynamics changes in older adults with post-COVID syndrome and the modulatory effect of cognitive training and sex. Geroscience. 2025;47(1):1277–1301. https://doi.org/10.1007/s11357-024-01324-8.
5. Sun Y., Sun J., Chen X., Wang Y., Gao X. EEG signatures of cognitive decline after mild SARS-Co V-2 infection: an age-dependent study. BMC Med. 2024;22(1):257. https://doi.org/10.1186/s12916-024-03481-1.
6. Косенкова Т.В., Тимченко В.Н., Новикова В.П. и др. Коронавирусная инфекция и COVID-19 у детей. Часть 2. Клинические особенности COVID-19 у детей: легочные и внелегочные проявления, осложнения, в том числе мультисистемный воспалительный синдром. Children’s Medicine of the North-West. 2025;13(1):16–38. https://doi.org/10.56871/Cm N-W.2025.54.93.002. EDN: SGJZTO.
7. Novikova V.P. Gastrointestinal manifestations of novel coronavirus infection. Review and meta-analysis. University Therapeutic Journal. 2022;4(4):5–15. https://doi.org/10.56871/9141.2022.38.30.001. EDN: PQPNNC.
8. Flamand M., Perron A., Buron Y., Szurhaj W. Pay more attention to EEG in COVID-19 pandemic. Clin Neurophysiol. 2020;131(8): 2062–2064. https://doi.org/10.1016/j.clinph.2020.05.011.
9. Lytaev S. PET-Neuroimaging and Neuropsychological Study for Early Cognitive Impairment in Parkinson’s Disease. In: Rojas I., Valenzuela O., Rojas F., Herrera L.J., Ortuño F. (eds) Bioinformatics and Biomedical Engineering. IWBBIO 2022. Lecture Notes in Computer Science 13346. Springer, Cham; 2022. P. 143–153.
10. Huang C., Wang Y., Li X. et al. Clinical features of patients infected with 2019 novelcoronavirus in Wuhan, China. Lancet. 2020;395(10223):497–506. https://doi.org/10.1016/S0140-6736 (20)30183-5.
11. Lytaev S.A., Kipaytkov N.Yu., Navoenko T. Quantitative EEG Findings in Outpatients with Psychosomatic Manifestations After COVID-19. In: Bioinformatics and Biomedical Engineering: Conference proceedings, Gran Canaria, Spain, 12–14 June 2023. Vol. 13919. Springer Cham: Springer Cham; 2023. P. 560–572. https://doi.org/10.1007/978-3-031-34953-9_43. EDN: BRDXPR.
12. Mao L., Jin H., Wang M. et al. Neurologic manifestations of hospitalized patients with Coronavirus disease 2019 in Wuhan, China. JAMA Neurol. 2020;77(6):683–690. https://doi.org/10.1001/jamaneurol.2020.1127.
13. Pellinen J., Carroll E., Friedman D. et al. Continuous EEG findings in patients with COVID-19 infection admitted to a New York academic hospital system. Epilepsia. 2020;61(10):2097–2105. https://doi.org/10.1111/epi.16667.
14. Wu Y., Xu, X., Chen Z. et al. Nervous system involvement after infection with COVID19 and other coronaviruses. Brain Behav Immun. 2020;87:18–22. https://doi.org/10.1016/j.bbi.2020.03.031.
15. Asadi-Pooya A.A., Simani L. Central nervous system manifestations of COVID-19: a systematic review. J Neurol Sci. 2020;413:116832. https://doi.org/10.1016/j.jns.2020.116832.
16. Galanopoulou A.S., Ferastraoaru V., Correa D.J. et al. EEG findings in acutely ill patients investigated for SARS-Co V-2/ COVID-19: a small case series preliminary report. Epilepsia Open. 2020;5(2):314–324. https://doi.org/10.1002/epi4.12399.
17. Louis S., Dhawan A., Newey C. et al. Continuous electroencephalography characteristics and acute symptomatic seizures in COVID19 patients. Clin Neurophysiol. 2020;131(11):2651–2656. https://doi.org/10.1016/j.clinph.2020.08.003.
18. Paterson R.W., Brown R.L., Benjamin L. et al. The emerging spectrum of COVID-19 neurology: clinical, radiological and laboratory findings. Brain. 2020;143(10):3104–3120. https://doi.org/10.1093/brain/awaa240.
19. Campanella S., Arikan K., Babiloni C. et al. Special report on the impact of the COVID19 pandemic on clinical EEG and research and consensus recommendations for the safe use of EEG. Clin EEG Neurosci. 2021;52(1):3–28. https://doi.org/10.1177/1550059420954054.
20. Petrescu A.-M., Taussig D., Bouilleret V. Electroencephalogram (EEG) in COVID-19: a systematic retrospective study. Neurophysiol Clin. 2020;50(3):155–165. https://doi.org/10.1016/j.neucli.2020.06.001.
21. Clemente L., La Rocca M., Quaranta N., Iannuzzi L. et al. Prefrontal dysfunction in post-COVID-19 hyposmia: an EEG/f NIRS study. Front Hum Neurosci. 2023;17:1240831. https://doi.org/10.3389/fnhum.2023.1240831.
22. Furlanis G., Buoite Stella A., Biaduzzini F., Bellavita G., Frezza N.A. et al. Cognitive deficit in post-acute COVID-19: an opportunity for EEG evaluation? Neurol Sci. 2023;44(5):1491–1498. https://doi.org/10.1007/s10072-023-06615-0.
23. Yang Y., Yu T., Yang J., Luo J., Liu X. et al. Clinical manifestations and EEG findings in children infected with COVID-19 and exhibiting neurological symptoms. BMC Pediatr. 2024;24(1):49. https://doi.org/10.1186/s12887-023-04496-y.
24. Babiloni C., Gentilini Cacciola E., Tucci F., Vassalini P., Chilovi A. et al. Resting-state EEG rhythms are abnormal in post COVID-19 patients with brain fog without cognitive and affective disorders. Clin Neurophysiol. 2024;161:159–172. https://doi.org/10.1016/j.clinph.2024.02.034.
25. Chang B.A., Cassim T.Z., Mittel A.M., Brambrink A.M., García P.S. Frontal Electroencephalography Findings in Critically Ill COVID-19 Patients. J Neurosurg Anesthesiol. 2023;35(3):322–326. https://doi.org/10.1097/ANA.0000000000000837.
26. Yao Y., Liu Y., Chang Y., Geng Z., Liu X. et al. Study on brain damage patterns of COVID-19 patients based on EEG signals. Front Hum Neurosci. 2023;17:1280362. https://doi.org/10.3389/fnhum.2023.1280362.
27. Antony A.R., Haneef Z. Systematic review of EEG findings in 617 patients diagnosed with COVID-19. Seizure. 2020;83:234–241. https://doi.org/10.1016/j.seizure.2020.10.014.
28. Sáez-Landete I., Gómez-Domínguez A., Estrella-León B. et al. Retrospective Analysis of EEG in Patients With COVID-19: EEG Recording in Acute and Follow-up Phases. Clin EEG Neurosci. 2022;53(3):215–228. https://doi.org/10.1177/15500594211035923.
29. Canham L.J.W., Staniaszek L.E., Mortimer A.M. et al. Electroencephalographic (EEG) features of encephalopathy in the setting of Covid-19: a case series. Clin Neurophysiol Pract. 2020;5:199–205. https://doi.org/10.1016/j.cnp.2020.06.001.
30. Chougar L., Shor N., Weiss N. et al. Co Co Neurosciences Study Group. Retrospective Observational Study of Brain MRI Findings in Patients with Acute SARS-Co V-2 Infection and Neurologic Manifestations. Radiology. 2020;297(3):e313–e323. https://doi.org/10.1148/radiol.2020202422.
31. Dos Santos M.F., Devalle S., Aran V. et al. Neuromechanisms of SARS-Co V-2: a review. Front Neuroanat. 2020;14:37. https://doi.org/10.3389/fnana.2020.00037.
32. Balloy G., Leclair-Visonneau L., Péréon Y. et al. Nonlesional status epilepticus in a patient with coronavirus disease 2019. Clin Neurophysiol. 2020;131(8):2059–2061. https://doi.org/10.1016/j.clinph.2020.05.005.
33. Thompson R. Pandemic potential of 2019-n Co V. Lancet Infect Dis. 2020;20(3):280. https://doi.org/10.1016/S1473-3099 (20)30068-2.
34. Franceschi A.M., Ahmed O., Giliberto L., Castillo M. Hemorrhagic posterior reversible encephalopathy syndrome as a manifestation of COVID-19 infection. AJNR Am J Neuroradiol. 2020;41(7):1173–1176. https://doi.org/10.3174/ajnr.A6595.
35. Leitinger M., Beniczky S., Rohracher A. et al. Salzburg consensus criteria for non-convulsive status epilepticus — approach to clinical application. Epilepsy Behav. 2015;49:158–163. https://doi.org/10.1016/j.yebeh.2015.05.007.
36. Vespignani H., Colas D., Lavin B.S. et al. Report on electroencephalographic findings in critically ill patients with COVID-19. Ann Neurol. 2020;88(3):626–630. https://doi.org/10.1002/ana.25814.
37. Tjepkema-Cloostermans M.C., Hofmeijer J., Hom H.W. et al. Predicting outcome in postanoxic coma: are ten EEG electrodes enough? J Clin Neurophysiol. 2017;34(3):207–212. https://doi.org/10.1097/WNP.0000000000000337.
38. Kremer S., Lersy F., de Sèze J. et al. Brain MRI Findings in Severe COVID-19: A Retrospective Observational Study. Radiology. 2020;297(2):e242–e251. https://doi.org/10.1097/10.1148/radiol.2020202222.
39. Lambrecq V., Hanin A., Munoz-Musat E. et al. Cohort COVID-19 Neurosciences (Co Co Neurosciences) Study Group. Association of Clinical, Biological, and Brain Magnetic Resonance Imaging Findings with Electroencephalographic Findings for Patients with COVID. JAMA Netw Open. 2021;4(3):e211489. https://doi.org/10.1001/jamanetworkopen.2021.1489.
40. Кипятков Н.Ю., Скребцова Н.В., Лытаев С.А., Гайворонская В.В. Частотная вариативность колебаний альфа-диапазона на электроэнцефалограмме здоровых людей. Российские биомедицинские исследования. 2025;10(3):16–26. https://doi.org/10.56871/RBR.2025.52.46.002
41. Pasini E., Bisulli F., Volpi L. et al. EEG findings in COVID-19 related encephalopathy. Clin Neurophysiol. 2020;131(9):2265–2267. https://doi.org/10.1016/j.clinph.2020.07.003.
42. Бельская К.А., Лытаев С.А. Нейропсихологический анализ когнитивного дефицита при шизофрении. Физиология человека. 2022. Т. 48, № 1. С. 46–56. https://doi.org/10.31857/S0131164622010027. EDN: AQGGCP.
43. Lytaev S.A., Belskaya K.A. Integration and Disintegration of Auditory Images Perception. Lecture Notes in Artificial Intelligence. 2015;9183:470–480. https://doi.org/10.1007/978-3-319-20816-9_45. EDN: VALTNF.
44. Lytaev S. Modern Neurophysiological Research of the Human Brain in Clinic and Psychophysiology. Lecture Notes in Computer Science. 2021;12940:231–241.
45. Amodio P., Marchetti P., Del Piccolo F. et al. Spectral versus visual EEG analysis in mild hepatic encephalopathy. Clin Neurophysiol. 1999;110(8):1334–1344. https://doi.org/10.1016/s1388-2457(99)00076-0.
46. Kaplan P.W. The EEG in metabolic encephalopathy and coma. J Clin Neurophysiol. 2004;21(5):307–318.
47. Juan E., Kaplan P.W., Oddo M., Rossetti A.O. EEG as an indicator of cerebral functioning in postanoxic coma. J Clin Neurophysiol. 2015;32(6):465–471. https://doi.org/10.1097/WNP.0000000000000199.
48. Kaplan P.W., Rossetti A.O. EEG patterns and imaging correlations in encephalopathy: encephalopathy part II. J Clin Neurophysiol. 2011;28(3):233–251. https://doi.org/10.1097/WNP.0b013e31821c33a0.
49. Lytaev S. Modern Human Brain Neuroimaging Research: Analytical Assessment and Neurophysiological Mechanisms. HCI International 2022. Communications in Computer and Information Science. 2022;1581:179–185. https://doi.org/10.1007/978-3-031-06388-6_24. EDN: YLEPHW.
50. Koutroumanidis M., Gratwicke J., Sharma S. et al. Alpha coma EEG pattern in patients with severe COVID-19 related encephalopathy. Clin Neurophysiol. 2021;132(1):218–225. https://doi.org/10.1016/j.clinph.2020.09.008.
51. Pastor J., Vega-Zelaya L., Abad E.M. Specific EEG encephalopathy pattern in SARSCo V-2 patients. J Clin Med. 2020;9(5):1545. https://doi.org/10.3390/jcm9051545.
52. Skorin I., Carrillo R., Perez C.P. et al. EEG findings and clinical prognostic factors associated with mortality in a prospective cohort of inpatients with COVID-19. Seizure. 2020;83:1–4. https://doi.org/10.1016/j.seizure.2020.10.007.
53. Александров М.В., Лытаев С.А., Иванов Л.Б., Трошина Е.М. Стандартная ЭЭГ и ЭЭГ-мониторинг сна: минимальные требования к технике и методике регистрации. Рекомендации Российской ассоциации специалистов функциональной диагностики (РАСФД). Медицинский алфавит. 2025;(12):18–26. https://doi.org/10.33667/2078-5631-2025-12-18-26.
54. Кипятков Н.Ю., Лытаев С.А., Бельская К.А. и др. Основы регистрации и анализа ЭЭГ у детей и взрослых. СПб.: Санкт-Петербургский государственный педиатрический медицинский ун-т; 2025. 28 с. EDN: QCUUNE.




